Pollutant removal-oriented yeast biomass production from high-organic-strength industrial wastewater: A review

Min Yang ^b, Shaokui Zheng ^a

a School of Environment, MOE Key Laboratory of Water and Sediment Sciences/State Key Lab of Water Environment Simulation, Beijing Normal University, Beijing 100875, China

b Research Center for Eco-environmental Sciences, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100085, China

Abstract:Microbial single-cell-protein (SCP) production from high-organic-strength industrial wastewaters is considered an attractive method for both wastewater purification and resource utilization. In the last two decades, pollutant removal-oriented yeast SCP pro- duction processes, i.e., yeast treatment processes, have attracted a great deal of attention from a variety of research groups worldwide. Different from conventional SCP production processes, yeast treatment processes are characterized by higher pollutant removal rates, lower production costs, highly adaptive yeast isolates from nature, no excess nutrient supplements, and are performed under non-sterile conditions. Furthermore, yeast treat- ment processes are similar to bacteria-dominated conventional activated sludge processes, which offer more choices for yeast SCP production and industrial wastewater treatment. This review discusses why highly adaptive yeast species isolated from nature are used in the yeast treatment process rather than commercial SCP producers. It also describes the application of yeast treatment processes for treating high-carboxyhydrate, oil-rich and high-salinity industrial wastewater, focusing primarily on high-strength biodegradable organic substances, which usually account for the major fraction of biochemical oxygen demand. Also discussed is the biodegradation of xenobiotics, such as color (including dye and pigment) and toxic substances (including phenols, chlorophenols, polycyclic aromatic hydrocarbons, etc.), present in industrial wastewater. Based on molecular information of yeast community structures and their regulation in yeast treatment systems, we also discuss how to maintain efficient yeast species in yeast biomass and how to control bac- terial and mold proliferation in yeast treatment systems.

1.Introduction

Yeasts are a group of unicellular fungi widely distributed in nature, most of which belong to two separate phyla: the Ascomycota and the Basidiomycota. Yeasts have played important roles in the fermentation and food industries for thousands of years. Their obligatory acidophilic properties suggest that the fungi would not act as an opportunistic pathogen ^[1]. The protein extracted from yeast biomass, single cell protein (SCP), can replace costly conventional proteina- ceous sources (e.g., soymeal and fishmeal) for animal feeds.

High-organic-strength industrial wastewaters often represent a significant loss of resources and causes serious pollution problems ^[2]. SCP production from these wastewa- ters is an attractive approach to both wastewater purification and resource utilization ^[3]. In most cases, the analyzed SCP composition mainly includes protein concentration, amino acid profiles, vitamins, carbohydrates, fats, and nucleic acids ^[4]. Since World War II, many yeast species have been used to produce SCPs from industrial wastewaters, a process that has been very important for numerous chronically malnourished people worldwide ^[5]. However, the conventional SCP process requires a pure yeast strain, expensive sterilization processes ^[6],optimized culture conditions (e.g., pH adjustment, extra nutrient supplement [N, P, Mg, Ca, Fe, Zn, Cu, Mn, and vita- mins] ^[7], dilution rates ^[8]), and an air saturation of le;20% dissolved oxygen (DO) by aeration ^[9] to achieve the maximum yeast biomass production. This results in high SCP production costs, low organic removals, and high nutrient residues that require post-treatment to control their discharge.

After the 1980s, numerous highly adaptive yeast strains for various industrial wastewaters have been isolated from a variety of sources (e.g., wastewater-contaminated soil, acti- vated sludge) to replace commercial SCP yeast species due to their higher pollutant removal performances ^[10]. The pollutant removal-oriented SCP production processes, i.e., yeast treatment process, is characterized by higher pollutant removals, lower production costs, isolated yeast species, no excess nutrient supplements, and is performed under non- sterile conditions in a system similar to bacteria-dominated conventional activated sludge process (ASP) ^[6,11,12]. Its organic loading amounts to at least 15 kg,m—3,d—1 chemical oxygen demand (COD) ^[13], which is nearly 10 times higher than conventional ASPs, thus offering more choices for yeast SCP production and industrial wastewater treatment.

2.Yeast species used in yeast treatment process

For conventional SCP processes, higher SCP production and protein content, and more plentiful and balanced amino acids essential for animal feed tend to make the selected yeast species or strain more attractive ^[14]. The most popular SCP yeast species are from the genera Candida, Hansenula, Pichia, Torulopsis and Saccharomyces ^[4]. In many cases, Candida utilis is frequently used for biomass production from a variety of carbon sources due to its high SCP production and specific growth rate ^[14,15]. However, the yeast species found in in- dustrial wastewater treatment systems represent 48 taxa belonging to 21 different genera, of which the most frequent populations are from the genera Rhodotorula, Candida, Tricho- sporon, Pichia and so

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高浓度有机工业废水生产具有污染物去除导向的酵母生物质的综述

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闵扬^b，邵奎征^a
a北京师范大学环境学院，水土保持与发展科学学院水沙科学重点实验室/水环境模拟国家重点实验室，

北京100875

b中国科学院生态环境研究中心，北京100085

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摘要：来自高浓度有机工业废水的微生物单细胞蛋白（SCP）生产被认为是污水净化和资源利用的有效方法。在过去的二十年中，污染物去除的酵母SCP生产过程，即酵母处理过程，已经引起了全世界各种研究组的广泛关注。与传统的SCP生产工艺不同，酵母处理工艺的特点是：具有较高的污染物去除率、较低的生产成本、没有过量的营养补充物的来自大自然的高度适应性酵母分离物及可以在非无菌条件下进行。此外，酵母处理过程也类似于以细菌为主的传统活性污泥工艺，为酵母SCP生产和工业废水处理提供更多选择。这篇综述讨论了为什么从酵母中分离出的高度适应性酵母菌种是被用在酵母菌处理过程中，而不是作为商业SCP生产者。它还描述了酵母处理工艺在处理高碳水化合物、富油和高盐度工业废水中的应用，主要集中在高强度可生物降解有机物质，这通常占生化需氧量的主要部分。此外还讨论了异种生物的生物降解，如工业废水中存在的颜色（包括染料和颜料）和有毒物质（包括苯酚，氯酚，多环芳烃等）。基于酵母菌群结构的分子信息及其在酵母菌处理系统中的调控，我们还讨论了如何在酵母菌生物量中保持高效的酵母菌种，以及如何在酵母菌处理系统中控制菌体和霉菌的增殖。

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1.简介

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酵母菌是一群广泛分布于自然界的单细胞真菌，其中大部分属于两个独立的门：子囊菌纲和担子菌纲菌纲。 几千年来，酵母在发酵和食品工业中发挥着重要作用。 他们的强制性嗜酸性表明：真菌不会充当机会性病原体^[1]。 从酵母生物质提取的蛋白质和单细胞蛋白质（SCP）可以代替昂贵的常规蛋白质（例如豆粕和鱼粉）用于动物饲料。

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高强度有机的工业废水通常代表着重大的资源损失并会导致严重的污染问题^[2]。这些废水的SCP生产对废水净化和资源利用都是很有效的方法^[3]。在大多数情况下，人们所分析的SCP成分主要包括蛋白质浓度、氨基酸谱、维生素、碳水化合物、脂肪和核酸^[4]。自第二次世界大战以来，许多酵母物种已被用于工业废水中生产SCPs，这一过程对全世界许多长期以来营养不良的人来说非常重要^[5]。然而，传统的SCP过程需要纯酵母菌株、昂贵的灭菌过程^[6]、优化的培养条件（如pH调节、额外的营养补充剂[N，P，Mg，Ca，Fe，Zn，Cu，Mn和维他] ^[7]和稀释率^[8]）和空气饱和度le;20％的溶氧（DO）通过曝气^[9]以实现酵母生物最大量的生产。这导致SCP生产成本高、有机物清除率低以及其排放的高营养残留物需要后处理来控制。
20世纪80年代以后，由于其较高的污染物去除性能，已经从各种来源（如污水污染的土壤、活性污泥等）中分离出许多用于各种工业废水的高度适应性酵母菌株以取代商业SCP酵母菌种^[10] 。污染物去除的SCP生产过程，即酵母处理过程，其特征在于在非无菌条件下，在类似于细菌 - 主导传统活性污泥法（ASP）^[6,11,12]中有较高的污染物清除率、较低的生产成本、分离的酵母物种不需要过量的营养补充物。其有机负荷至少达到15（kg·m^-3·d^-1）化学需氧量（COD）^[13]，比常规ASP高出近10倍，从而为酵母SCP生产和工业废水处理提供了更多选择。

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2.用于酵母处理过程的酵母物种

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对于传统的SCP工艺来说，较高的SCP产量及蛋白质含量以及更多动物饲料所必需的丰富且平衡的氨基酸，往往会使选定的酵母物种或菌株更具吸引力^[14]。最受欢迎的SCP酵母来自假丝酵母属、汉逊酵母属、毕赤酵母属、拟酵母属和酵母属^[4]。在很多情况下，由于SCP的高产量和特定的生长速率，产朊假丝酵母经常用于各种碳源的生物质生产^[14,15]。然而，在工业废水处理系统中所发现的酵母菌种属于21个不同属的48个分类群。其中最常见的种群来自Rhodotorula，Candida，Tricho- sporon，Pichia和一些未知的子囊菌^[16]。这表明：那些商业SCP酵母物种可能不是最适合酵母处理过程的物种。例如，由于半纤维素水解产物不能利用L-阿拉伯糖并在42°C生长^[14]，所以蓝色念珠菌似乎优于产蕨。
不同来源的酵母菌株具有不同的污染物去除能力^[17]。通过废水中的压力自发选择而获得分离的酵母菌株通常比传统的SCP生产者需要更少的COD并产生更多的酵母生物^[10,18]。此外，特定的酵母菌种通常会在其它碳源之前选择性地利用优先碳源^[14]，或者使用其他酵母菌种在混合培养中产生的代谢副产物^[2]。换句话说，混合酵母培养物通常会导致更高的生物产量和含有多种碳源的污染物的工业废水更大量地去除^[2,11]。因此，在酵母处理过程中会使用高度适应性的混合酵母分离物而不是商业SCP生产者来处理相应的工业废水。

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3.高有机浓度废水处理

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酵母菌对低pH值、高盐度、高含量有机物，抗生素和杀菌剂具有高耐受性^[19]，并且可以代谢各种碳底物，包括糖（例如葡萄糖，蔗糖和麦芽糖），生物聚合物（例如淀粉，cel - 纤维素，半纤维素和果胶），戊糖，甲醇，醇，多元醇，碳氢化合物，脂肪酸和有机酸^[7]。工业废水通常是高度酸性的（pH lt;5），需要将pH调节至6.5-7.6以降低ASP对厌氧过程中细菌的毒性^[20]。在酵母处理过程之后，这些酸性工业废水的pH值通常上升至中性^[6,10,21]，这降低了废水处理成本并促进了后续的平均售价。因此，酵母处理工艺在处理酸性、油性、高盐度、氨或硫酸盐的高强度有机的且不适合直接用厌氧处理流程来处理的工业废水时似乎是更适合且经济有效的。除了可溶性有机物质，大多数酵母直接同化铵离子、尿素、无机磷酸盐和硫酸盐^[7]。然而，与细菌系统相比，酵母系统更高的氮去除率在于：与细菌细胞相比，酵母细胞中更高的营养（氮和磷）摄取^[22]。近年来，在酵母假丝及酵母腐质霉的提取物已经表征了体外可检测的多磷酸盐的合成活性，其性质与一系列细菌多磷酸盐激酶相似^[23]。

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3.1高碳水化合物废水

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酵母可以代谢各种碳底物，然而，它们主要是利用糖（如葡萄糖，蔗糖和麦芽糖）^[7]。因此，使用酵母菌生物质来转化高碳水化合物废水的概念早已引起了SCP研究人员的注意。 SCP工艺中的高碳水化合物废水在许多食品加工中被广泛使用^[13]：如淀粉加工废水^[24]、废木薯淀粉水解物^[9]、脱蛋白乳清^[25]和脱脂米饭抛磨^[5]。最近的研究考察了不同的蔬菜加工废水对酵母生物质生产的影响，如甘蓝和西瓜^[26,27]、菠萝罐头厂出水^[8,28]、青贮污水^[10]、甘蔗甘蔗渣水解液^[14]、废弃辣椒粉^[15]和竹子废水^[29]。例如，从青贮流出物中分离出丝状酵母菌株（地衣芽孢杆菌（Galactomyces geotrichum）），并且可通过其与产朊假丝酵母菌株比较来评估其在青贮污水上生长和纯化青蒿青出水的能力。酵母菌株最终实现了91%-95%的COD去除率，并且产量始终高于产朊假丝酵母，生产最大量为w9（ g·L-1 ）^[10]。此外，来自各种发酵过程的废水，如药物、醇^[30]、丁醇^[31]、维生素和谷氨酸^[6]等工业废水也含有糖残留物作为其主要的COD成分。经鉴定：毕赤酵母实现了来自麦角生物碱生产废水的COD最大减少量（81%）^[18]。二元酵母分离株Candida halophila和Rhodotorula glutinis从谷氨酸发酵废水中实现了85%的COD降低和96%的糖减少^[32]。

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3.2富含石油的废水

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食品加工行业（如屠宰场、奶制品和石油生产）和制革厂释放出大量的含油污水。例如，橄榄油工厂废水（OMW）占全球橄榄产量的大约95％^[17]，其处理已成为地中海国家面临的重大环境挑战。在这些食用油生产厂中，生植物油中的大量脂肪酸可以通过水洗从甘油酯中分离出来，然后作为富含油的工业废水丢弃^[33]。乳制品废水通常含有高含量的脂肪、酯（即甘油三酯甘油三酯，由直链脂肪酸组成）以及它们的水解产物（即长链脂肪酸）^[34]。许多不同类型的酵母菌，如热带假丝酵母、皱褶假丝酵母、解脂假丝酵母和解脂酵母都能够在脂质上生长^[35]。在日本，已分离出9株能够分解油的酵母菌，用来处理未经预处理的大豆油生产废水（10000（mg/L）油），并在100(mg/L)油中以100(mg /year)试运行^[11]。与其他酵母分离菌（红酵母、博伊丁假丝酵母和Trichosporon cutaneum）相比，产朊假丝酵母具有最高的油提率和最高的比生长速率^[3]。十种分离出的酵母菌株从含（（15g/L)的 COD和1(g/L）的油）的植物油废水中稳定地去除了大于89%的COD和大于99%的油^[36]。

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3.3高盐度废水

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蔬菜、鞣制、发酵和海产品加工工业通常会产生大量的高浓度有机废水。由于原生质与环境高盐条件之间的高渗透压差，大多数细菌物种倾向于脱水和分解，这严重抑制了细菌系统的生长和性能^[22]。据报道，ASPs中耐盐细菌（如Halobacter halbium）的应用在盐含量高于2％时会产生更好的处理性能^[37]。与细菌培养相比，作为耐盐细菌的替代品的渗透压酵母培养物对于高盐度废水的好氧处理更有效^[22]。例如，从70株酵母分离物中挑选耐渗透酵母毕赤酵母（Pichia guilier mondii），从含有10%NaCl的泡菜厂的富含糖的废盐水中生产SCP，并在其中去除约90％的生化需氧量（BOD）24小时^[38]。 6株酵母、酵母属、毕赤酵母属、红酵母属、假丝酵母属、克鲁维酵母属和毛癣菌属（Trichospora sp。）在有氧条件下从蔬菜发酵工业的生菜盐水中生长良好^[21]。在固定床反应器连续运行2个月的过程中，二元酵母分离株C. halophila和Rhodoulaula glutinis在废水（盐度12％）中实现了gt; 80％的恒定COD去除率^[6]。促使各种酵母菌适应盐胁迫的机制涉及渗透活性化合物（主要是甘油）的积累，以抵消外部渗透压的增加以及细胞膜转运系统的改变，从细胞中挤出Na ^{[ 39]}。

4.酵母生物降解

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除了高强度可生物降解的有机物质（通常是BOD的主要组分）之外，许多工业废水还含有异色素，如有色物质（包括染料和颜料）和有毒异生素（包括酚类、氯酚类、抗生素、多环芳烃（PAH）等）。虽然染料常用于食品和纺织染整工业，但各种工业加工过程中也会产生其他颜色的物质，例如黑糖色素——一种在糖蜜废水中发现的深褐色色素^[40]。废水中含有少量非常明显的有色物质（少于1毫克·某些染料的L^-1），影响美观性、透明度和气体溶解性。此外，OMW具有很强的植物毒性，且因为酚类化合物（如酪醇和氢化酪醇）而具有很强的抗菌活性^[17]。阿维菌素发酵废水含有毒性除虫菌素，大分子内酯作为杀虫剂和抑制厌氧菌的抗寄生虫药物^[19]。从这些工业废水中去除BOD的方法已相当成熟。然而，有毒的异生素通常因为它们的合成来源和复杂的芳香族分子结构而抵抗微生物的降解^[40]。因此，从废水中去除这些异生素通常比去除可溶性生物可降解有机物质更重要。已知多种酵母菌种能够分泌降解异生物质化合物的酶。工业废水中酵母细胞的增殖通常伴随着异质生物降解^[41]，如色素^[40,42-45]、苯酚和氯酚相关物质^[46-50]和多环芳烃^[51,52]等有毒异生素^[19,41]。
最终的酵母SCP产品不仅要营养，而且要去除

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